"Castlevania: Portrait of Ruin" é o jogo inspirado em anime da Konami apresentando o herói inexperiente Jonathan Morris, cuja arma de escolha é o chicote chamado "Vampire Killer". Charlotte Aulin é a melhor amiga de Jonathan e é experiente em magia, que usa para ajudar o amigo a alcançar seus objetivos. Você pode obter armas em vários níveis, missões e áreas secretas de esconderijo neste jogo.
Na primeira Missão, seu objetivo é comprar uma poção e um mapa de Vincent, o padre. Você ganha ouro matando inimigos fora do castelo. A loja de Vincent fica uma sala à direita de onde você fala com Wind, o personagem fantasma que ajuda a derrotar Drácula. Na segunda Missão, o objetivo é adquirir o Soco Supersônico, uma habilidade necessária para derrotar monstros. Volte à cidade de Haze e vá à açougueira no canto superior esquerdo do mapa da cidade. Encontre a carne pendurada em correntes no fundo e soco-a até cair carne moída. Pegue a carne moída e leve de volta a Wind.
Certos monstros têm fraquezas diferentes que aceleram o processo de matá-los. Alguns monstros "dropam" certos itens depois que você os mata, que você precisa pegar. Outros não. Os monstros mais comuns que você encontra são os zumbis espalhados pelo jogo. O golpe de corte, armas de fogo ou pedra, ou feitiços sagrados matam zumbis e eles dropam carne podre ou roupas de mendigo. Esqueletos enfraquecem sob o golpe de impacto, o chicote ou armas de fogo ou feitiços sagrados. Mate um esqueleto e você pode pegar a habilidade de invocar outros esqueletos. Para derrotar um inimigo em armadura de machado, use o golpe de impacto, o chicote ou um feitiço elétrico. Pegue um machado revestido de cobre quando o inimigo de armadura de machado morrer.
No final de cada nível, você luta uma batalha com um dos "chefes" daquele nível. Cada "chefe" tem suas próprias fraquezas e forças, então é importante manter isso em mente ao lutar. O primeiro é Dullahan, uma cabeça flutuante azul morta-viva que controla uma enorme armadura sem cabeça. Na batalha com Dullahan, use o feitiço Fogo Furioso de Charlotte. Se a armadura e a cabeça conectarem, evite os projéteis de movimento rápido trocando para o personagem de Jonathan. No nível Mastres Keep, você enfrenta as irmãs vampiras gêmeas Stella e Loretta. O segredo não é matá-las, mas usar o Feitiço Santuário de Charlotte para fazê-las ajudar a derrotar Drácula na última parte do jogo.
O Ninho do Mal é o jogo bônus de sete níveis que você pode jogar após vencer o jogo principal. Pular atrás da maioria dos chefes nestes níveis antes de seus ataques maiores parece funcionar quando você não está agachado para evitar ataques aéreos ou pulando para evitar ataques no nível do chão. A última batalha é chamada Doppleganger, que é essencialmente você jogando como Jonathon lutando contra si mesmo. A solução para esta batalha é na verdade bastante fácil. O Jonathon doppelganger entra na batalha com seus stats. Antes de entrar nesta batalha, tire todo seu equipamento. Isso abaixa seus stats para virtualmente nada, que o doppelganger copia. Uma vez que você começar a lutar, coloque todo seu equipamento de novo e você luta contra um homem desarmado.